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2023年6月16日，悉尼大学龚璞林的课题组在国际知名杂志Nature Human Behaviour 杂志上发表了一篇題为 “Interacting spiral wave patterns underlie complex brain dynamics and are related to cognitive processing” 的论文，提出了一种全新的基于旋转螺旋波 （旋涡）的人脑大范围活动的组织机制。并在Nature Research Briefing专栏以题为 “Interacting spiral waves organize brain dynamics and have functional correlates to cognition” 的简报形式同时在线报道了该研究成果。
在将湍流分析方法应用于人类皮层功能磁共振成像信号的基础上，研究团队发现多个螺旋状的旋涡 (vortex) 在静息态和任务态下普遍存在。这些脑旋涡斑图 (pattern）展现出精妙而复杂的动力学，沿着大脑表面传播，同时围绕着被称为相位奇异点的中心旋转。它们展现出错综复杂的相互作用，在组织大脑复杂活动中发挥着至关重要的作用，就如同旋涡在湍流中所扮演的角色。这些脑旋涡的一个关键特征是它们通常出现在大脑中分隔不同功能网络的边界处。通过它们的旋转运动，它们有效地协调这些网络之间的活动流动。这些脑旋涡的属性，如它们的旋转方向和位置，与任务相关，并可用于对不同的认知任务进行分类。研究团队还证明了多个相互作用的脑旋涡参与了协调分布式功能区域的激活和去活动力的过程；这一机制使得在认知加工过程中，从底层到顶层的任务驱动活动流可以灵活地重新配置。这些发现表明，脑旋涡组织了人脑的复杂时空动力学，并与认知功能相关。
研究团队基于人类连接组项目（Human Connectome Project, HCP）1所发布的功能磁共振成像（fMRI）数据，针对静息态和任务态的人脑皮层的复杂时空动力学进行了分析。借鉴湍流研究的方法，研究团队通过测量二维相位流的涡度，检测到了众多脑旋涡的存在，并研究了它们的时空动力学（图1a）。在静息态的fMRI记录中，可以清晰地观察到脑旋涡在两个半球的不同功能网络之间的边界处存在明显的聚集（图1b）。这与他们的理论一致，即脑旋涡可能协调不同脑区之间的通讯。
图1. 脑旋涡的检测及其空间分布情况。a. 左侧皮层表面的相位场快照（左图），以及在下顶叶皮层（IPC）附近区域上叠加相位向量场的相位场（右图）。相位奇异点用白色圆圈标记，相位向量用灰色箭头表示。b. 在静息态下，左侧皮层（左图）和右侧皮层（右图）中脑旋涡密度的群体合并z分数图，n = 100个受试者。22个功能区域2之间用黑色虚线分隔。
脑旋涡围绕其相位奇异中心旋转，而中心本身在皮层范围内传播，产生丰富的时空动力学。在传播过程中，脑旋涡彼此相互作用并塑造周围的皮层动力学。这些涡-涡的相互作用可以分为三种类型：完全湮灭、部分湮灭和排斥，它们以独特的方式组织周围的皮层动力学（图2a、2b）。此外，这些成对的相互作用可以在空间和时间上“自组装”，从而形成涵盖大范围皮层区域的多个脑旋涡的级联相互作用（图2c）。这些结果表明，脑旋涡斑图展示出丰富的相互作用，能够组织和调节大脑活动的时空动力学。因此，脑旋涡可能充当大脑动力学的组织骨架，类似于湍流中旋涡所扮演的角色。
图2. 脑旋涡之间的相互作用。a. 三种常见类型（FA：完全湮灭，PA：部分湮灭，RE：排斥）的群体平均旋涡-旋涡相互作用的归一化频率（或概率，%）。a中的误差线代表均值±标准差，n = 100个受试者。个体受试者的平均频率用黑点表示。b. 快照显示了两个方向相反的脑旋涡之间的典型完全湮灭相互作用。c. 涉及多个脑旋涡的级联相互作用。快照以多个时间步骤采样的方式展示了旋涡相互作用的时空演化。逆时针和顺时针旋转方向的脑旋涡分别用红色和蓝色图案标记。颜色方案表示涡度值。脑旋涡的轨迹用黑线表示。灰色中的流线是使用时刻相位向量场计算的，其行进方向用灰色箭头表示。
在对参与一系列语言任务和工作记忆任务的受试者的HCP数据集进行分析后，研究团队发现脑旋涡在认知加工过程中受到调节，并且这种调节是任务特定的（图3a和3b）。仅基于脑旋涡中心的位置和旋转方向，研究团队成功地对语言任务的任务条件以及工作记忆任务的刺激类型、记忆负荷和记忆表现进行了分类（图3c和3d）。在不同受试者群体和各种认知任务中普遍存在特定任务的信息传递脑旋涡，为脑旋涡在认知加工中的功能相关性提供了强有力的证据。
图3. 脑旋涡在认知加工中是任务特定的。a. 第一列，故事听取任务期间左半球的平均旋涡密度图。第二列，数学听取任务期间的图像与第一列相同。颜色方案表示特定旋转方向的旋涡簇（顺时针为蓝色，逆时针为红色），跨越所有试次和受试者。由顺时针或逆时针旋涡主导的皮层区域分别用蓝色或红色标记。红色/蓝色虚线的小方块突出显示相应逆时针/顺时针旋转方向的旋涡簇的兴趣区域（ROI）。红色和蓝色实线的大方块在第一列、第二列和第三列之间提供了来自ROI的逆时针和顺时针旋涡簇的放大视图。黑色箭头说明了ROI的试次平均相位向量场。第三列，故事听取任务和数学听取任务的对比显著性图。颜色方案表示故事听取任务和数学听取任务的旋涡密度图之间的对比显著性指数。仅显示具有显著对比（对比显著性指数> 1.3，相当于p值< 0.05，单尾两样本t检验，n = 100个受试者，在多重比较中未进行调整）的区域。白色实线标记了22个功能区域的边界2。b. 与a相同，但是在回答任务中。c. 基于旋涡的线性分类器在4种语言任务条件中的迭代平均分类准确率，分别计算自原始的100名受试者群体（Orig., 左侧）和额外的100名受试者群体（Add., 中间），以及基于原始fMRI时间序列的相同任务条件的分类准确率（Amp., 右侧）。误差线表示均值±标准误差，n = 100次迭代。红色虚线表示随机水平（25%）。单样本t检验显示所有分类准确率都显著高于随机水平（p < 0.001，双尾）。黑点标记每次迭代的分类准确率，n = 100次迭代。d. 与c相同，但在工作记忆任务中。d. 与c相同，但在工作记忆任务中。所有分类准确率均显著高于随机水平（p < 0.001，双尾单样本t检验，n = 100次迭代）。
进一步的研究表明，脑旋涡之间的相互作用遵循两个基本规则，用于控制它们之间的活动流动。当旋转方向相反的旋涡彼此靠近时，从一个旋涡离开的活动流往往会被另一个旋涡吸引，在相互作用区域形成一个S形路径（图4a，左侧）。在这种情况下，具有相反旋转方向的两个旋涡起到了“门”的作用，促使活动流通过它们之间的区域。相反，如果相邻的旋涡具有相同的旋转方向，它们的相互作用会使活动流偏离相互作用区域，形成一个鞍状斑图（图4a，中间）。换句话说，具有相同旋转方向的旋涡对就像一堵“墙”，阻止活动流通过相互作用区域，使它们获得了类似于“墙”和“门”的功能 （图4a），从而实现其对大脑皮层区域活动流的灵活控制。在不同任务条件下，相关的皮层区域中出现多个具有相反旋转方向的脑旋涡簇，它们共同将这些区域的皮层活动流在自下而上和自上而下的方向之间切换，与正在进行的认知加工一致（图4b）。为了支持基于脑旋涡的协调机制的解释，研究人员接下来采用了一个唯象模型， 以展示脑旋涡在塑造活动流动中的组织作用。
图4. 由脑旋涡阵列灵活组织的任务态皮层活动流。a. 脑旋涡对皮层活动流协调的基本规则示意图。左侧，皮层活动流通过相反旋转方向的两个旋涡之间的区域。中间，皮层活动流绕开具有相同旋转方向的一对旋涡。灰色箭头表示相位向量场。蓝色和红色圆圈分别表示顺时针和逆时针旋转方向的旋涡。大黑箭头突出显示皮层活动流通过一对旋涡周围的轨迹。右侧，由多对旋涡组成的皮层活动流协调区域（ROC）。灰色和黄色带箭头的流线代表从相位向量场计算得到的活动流。黄色流线突出显示通过ROC的活动流。b. 左侧，数学听取任务期间的任务特定活动流（黑色流线）与任务特定协调区域（ROC，用红色/黄色标记的区域）和旋涡簇（蓝色/红色圆圈）重叠。右侧，与左侧相同，但在数学回答任务期间。
先前的研究已经证明了神经回路层次上存在螺旋状的旋涡，这意味着基于脑旋涡相互作用的协调机制在整个皮质的宏观层面上可观察，并可能延伸到神经回路的中等尺度层面。这表明，我们对大脑动力学和功能的理解可能会通过利用传播旋涡相互作用的潜力来实现灵活的认知处理而受益。共存具有丰富相互作用动力学的传播旋涡可能使神经计算能够以分布式和并行的方式实施，这可以很大的提高神经计算效率。因此，为了理解大脑的计算原理，研究这种旋涡的相互作用可能至关重要。除了在Nature Human Behaviour报告的这个研究之外，龚璞林课题组最近在理解大脑时空动力学的组织原则及其计算机制方面取得了其他一些显著进展3,4,5,6。龚璞林副教授为该论文通讯作者，本研究得到 ARC 和悉尼大学-复旦大学Flagship项目的大力支持。复旦大学的冯建峰教授是本研究的合作者。悉尼大学的博士生Yiben Xu和 龙显是本研究的共同第一作者。
参考文献
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Glasser, M. F., Coalson, T. S., Robinson, E. C., Hacker, C. D., Harwell, J., Yacoub, E., Ugurbil, K., Andersson, J., Beckmann, C. F., Jenkinson, M., Smith, Stephen M. & Van Essen, D. C. A multi-modal parcellation of human cerebral cortex. Nature 536, 171–178 (2016).
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原文链接：
https://www.nature.com/articles/s41562-023-01626-5
本文转载自公众号：iNature（ID：Plant_ihuman）
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